Zwei Jahrzehnte sind ins Land gegangen, seit der verstorbene Ed Harley zuletzt den dämonischen Rächer 'Pumpkinhead' zum Leben erweckte. Als die Bürger eines kleinen Südstaatenortes herausfinden, dass Doc Fraser die Organe ihrer lieben Verstorbenen verkauft und die Leichen im Sumpf versenkt hat, bitten sie die alte Hexe Haggis, den Zorn des Dämonen heraufzubeschwören, um ihre geschändeten Verwandten zu rächen. Hervorgegangen aus den mumifizierten Überresten von Ed Harley, macht sich die Kreatur nun daran, Chaos und Verwüstung anzurichten - ganz egal, wer oder was sich ihr in den Weg stellt. Nach zwanzig Jahren in der Vorhölle kehrt Pumpkinhead endlich zurück, um eine alte Rechnung zu begleichen...

Im 18. Jahrhundert will sich Rayne - halb Vampir, halb Mensch - an ihrem Vater Kagan rächen, der ihre Mutter vergewaltigt und ermordet hat. Zuflucht findet Rayne zunächst in einem Zirkus, doch als sie dort aus Notwehr das Blut eines Menschen trinkt, erwacht ihr Blutdurst und sie verwandelt sich in BloodRayne. Zusammen mit den beiden Vampirjägern Sebastian und Vladimir macht sie sich auf die Suche nach ihrem Vater, dem Herrscher der Vampire...