Der mächtige Anführer der Autobots, Optimus Prime, hat die Erde verlassen. Fernab unserer Welt merkt er, dass seine Heimat Cybertron zerstört wurde. Um sie wiederaufzubauen, braucht Optimus Prime ein Artefakt, das zu Zeiten von König Artus auf unserem Planeten versteckt wurde. Und die brutale Wahrheit lautet: Nur eine der beiden Welten kann leben - entweder Cybertron oder die Erde. Um Letztere zu retten, bildet sich eine ungewöhnliches Bündnis: Cade Yaeger, der Transformer Bumblebee, der englische Lord Edmund Burton, die Geschichtsprofessorin Vivien Wembley und die junge Izabella versuchen gemeinsam, den Untergang abzuwenden - in einem Kampf, in dem aus Freunden Feinde werden...

Gangsterbosses Happy Shannon geschlafen hat, veranlasst dieser eine Exekution Nates, der er durch Zufall aber nur knapp entkommt. Ohne Orientierung irrt er durch die Wüste, ehe er auf einen Zirkus trifft, dessen Besitzer Sam Adamo den Engel Lily als Attraktion hält, in die sich Nate umgehend verliebt. Gemeinsam gelingt es ihnen aus dem Zirkus und der Wüste zu flüchten. Doch damit fangen die Probleme erst an, denn Happy Shannon will Nate immer noch tot sehen und Sam seine Haupteinnahmequelle Lily auch nicht so einfach aufgeben.